Gegründet wurde das Theater 1958 mit der Unterstützung der Puppenspielerin Jutta Balk und des Puppenspielers Gustel Möller. Letzterer wurde der erste Intendant des Theaters. Das Gebäude wurde speziell auf die Bedürfnisse einer Puppentheaterbühne konzipiert. Ab 1966 etablierte sich neben einem Programm für Kinder auch ein Abendspielplan für Erwachsene. Seit 1977 wird ebenfalls eine Sommertheaterbühne im Innenhof bespielt.
Im Jahr 2019 wurde das Puppentheater Magdeburg mit dem Theaterpreis des Bundes ausgezeichnet. In direkter Nachbarschaft zum Theater wurde 2012 mit der villa p. eine Figurenspielsammlung eröffnet.
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